Сюжет Dragon Quest VIII оповідає нам історію про розумного та доброго королу Троде, який за стемнінням не найприємніших обставин втратив не тільки своє королівство, а й людський вигляд. За допомогою темної магії, злісний чаклун Далмагус звернув всіх мешканців королівства в рослини. Король обрек на вічні муки в тілі маленького зеленого гоблину (який уже занадто схожий на майстра Йоду з к/ф "Зоряні війни"), а його прекрасну донечку звернув на коня.

Єдиним персонажем, який не тільки вцілів, але й зберіг людський вигляд, виявився молодий безіменний страгоніст — наш протегоніст. А так, як обов'язок сторожа захищати своє королівство, то й виручати королівство належить саме нам.

У гонитві за затятим чаклуном нам пощастить завести нових союзниками. Не встигли від'їхати від замку, ми трапляються Янгуса, місцевого розбійника, якому нам вдається врятувати життя, і внаслідок чого він погоджується допомогти нам у такій непростій ситуації.

Поступово, у міру розвитку сюжету, нам доведеться зустріти ще чимало цікавих, харизматичних і по-своєму привабливих супутників. У ремейці так само до вашої групи зможуть приєднатися аж два герої, раніше не доступні в оригіналі: веселець Моррі, який попутно володіє місцевою ареною, а також своєрідна злодійка на ім'я Ред.